Året er 2045, og verden er på randen af et kaotisk sammenbrud. Folk har søgt i sikkerhed i en virtuel virkelighed - universet OASIS, skabt af den geniale og excentriske James Halliday (Oscar-vindende Mark Rylance).

Da Halliday dør, efterlader han sin store formue til den, der finder den digitale ledtråd han har skjult et sted i OASIS. Det vil være en konkurrence, der engagerer en hel verden.

Da den unge Wade Watts (spillet af Tye Sheridan) beslutter sig for at deltage i konkurrencen, bliver han kastet ind i en hurtig og svimlende skattejagt gennem et fantastisk univers, fyldt med mysterier og farer.